The impact of fatigue on premotor brain activity

Abstract

Fyysisessä väsymyksessä lihasten voimantuottokyky heikkenee. Esimotorinen aivojen aktivaatio on yhdistetty tiedostamattomiin liikkeen valmisteluun ja aloitukseen liittyviin toimintoihin. Valmiuspotentiaali on liikettä 1.5 sekuntia edeltävä negatiivinen jännitesiirtymä, jonka voimakkuus kuvaa kortikaalisen aktivaation suuruutta. Viimeaikaiset tutkimukset ovat osoittaneet ristiriitaisia tuloksia liittyen valmiuspotentiaalin muunteluun väsymyksessä. Osassa tutkimuksia valmiuspotentiaalin on osoitettu lisääntyvän ja osassa vähentyvän. Valmiuspotentiaalin on ehdotettu koostuvan sekä positiivisista että negatiivisista siirtymistä, ja että sen dynamiikka noudattaisi stokastista aaltoilevaa aktiivisuutta päätöksentekokynnyksen alapuolella. Positiivisten ja negatiivisten valmiuspotentiaalien voimakkuuden muuntelua ja niiden yhteyttä kortikospinaaliseen herkkyyteen ei ole aiemmin tutkittu väsymyksessä.

10 koehenkilöä osallistui ristikkäisasetelma-tutkimukseen, joka koostui kontrolli- ja väsytyskuormituksista. Molemmissa kuormituksissa suoritettiin 60 isometrista plantaarifleksiota jaettuna 30 suorituksen blokkeihin 1 ja 2. Valmiuspotentiaali mitattiin itsealoitetuista lihassupistuksista, joita toistettiin noin 20 sekunnin välein. Väsytyssupistuksissa (30 + 30) voimaa tuotettiin ensimmäinen neljä sekuntia 50 % maksimaalisesta isometrisesta lihassupistuksen (MVC) vääntömomentista, josta siirryttiin suoraan kolmen sekunnin maksimaaliseen supistukseen. Kontrollisupistuksissa (30 + 30) voimaa tuotettiin seitsemän sekuntia 10 % MVC vääntömomentista. Blokkien 1 ja 2 välissä pidettiin viiden minuutin tauko. Ennen blokkia 1 (PRE), blokkien 1 ja 2 välissä (POST1) ja blokin 2 jälkeen (POST2) mitattiin: 1) tahdonalaista aktivaatiota kortikaalisella transkraniaalisella magneettistimulaatiolla (TMS) sekä ääreishermon tasavirtastimulaatiolla, 2) kortikaalisen stimuluksen jälkeistä vaimentuneen lihasaktiivisuuden kestoa ja 3) kuormittuneisuuden tunnetta. Kortikospinaalista herkkyyttä mitattiin TMS:llä indusoitujen motoristen herätevasteiden rekrytointikäyränä ainoastaan PRE ja POST2.

Väsytyksen aikana MVC vääntömomentti laski väleillä PRE 291 ± 41 Nm ja POST1 211 ± 37 Nm (p ≤0.01) sekä PRE ja POST2 200 ± 36 Nm (p≤0.01). Positiivisia valmiuspotentiaaleja (positiivisten ja negatiivisen valmiuspotentiaalien erotus) oli enemmän väsytyksessä (Block1 5.0 ± 12.9 ja Block2 2.0 ± 6.2) ja negatiivisia enemmän kontrollissa (Block1 -5.5 ± 6.2, p≤0.05 ja Block2 -6.0 ± 3.8, p≤0.01). Valmiuspotentiaalin voimakkuus lisääntyi 1.5 sekuntia ennen soleus-lihaksen lihasaktiivisuuden alkua. Väsytyksessä negatiivinen valmiuspotentiaali muuttui negatiivisemmaksi ja positiivinen positiivisemmaksi siirryttäessä kohti lihasaktiivisuuden alkua. Väsytyksessä positiivisen valmiuspotentiaalin myöhäisen komponentin RP2 pieneneminen blokkien 1 ja 2 välillä korreloi negatiivisesti (r=-0.97, p=0.0063, n=5) vääntömomentin vähenemisen kanssa välillä PRE ja POST2.

Tahdonalaisen aktivaation taso kortikaalisella stimulaatiolla laski väsytyksen aikana välillä PRE 91 ± 5 % ja POST2 80 ± 14 % (p≤0.05), ja ääreishermon stimulaatiolla väleillä PRE 99 ± 2 % ja POST1 89 ± 5 % (p≤0.01) sekä PRE ja POST2 93 ± 5 % (p≤0.01). Vaimentunut lihasaktiivisuuden jakso kortikaalisen stimuluksen jälkeen lyheni väsytyksen aikana väleillä PRE 0.144 ± 0.011 s ja POST1 0.132 ± 0.012 s (p≤0.05) sekä PRE ja POST2 0.134 ± 0.011 s (p≤0.05). Kuormittuneisuuden tunne lisääntyi väsytyksen aikana väleillä PRE 1.2 ± 2.3 ja POST1 6.7 ± 2.2 (p≤0.01) sekä PRE ja POST2 8.4 ± 2.0 (p≤0.001). Rekrytointikäyrän voimakkuus vääntömomentin tasolla 20%MVC vääntömomentista lisääntyi yhtenevästi kontrollin ja väsytyksen aikana, mutta ei merkitsevästi.

Tutkimuksen mukaan väsymystä aiheuttava intervallityyppinen maksimaalinen isometrinen plantaarifleksio- kuormitus muuntelee positiivisten ja negatiivisten valmiuspotentiaalien osuuksia yhdessä maksimaalisen vääntömomentin laskun kanssa, mikä indikoi ei-optimaalista vähentyneen herkkyyden tilaa motorisen aivokuoren hermosoluverkoissa liikkeen aloituksen aikana suurimmassa osassa lihassupistuksia.

Ability to generate force decreases during performance fatigue. Premotor activity has been connected to unconscious processes related to movement preparation and ignition. Readiness potential (RP) is a cortical voltage drift preceding movement onset by 1.5-s and its negative amplitude is a marker of neural activity. Recent studies have shown conflicting results about RP amplitude both increasing and decreasing during fatigue. It has been suggested that RP consists of both positive and negative shifts, is based on a stochastic fluctuating activity under decision threshold, and is probabilistic in nature. Slope-dependent RP amplitude modulation during fatigue and how it is linked to corticospinal excitability (CSE) has not been previously studied.

10 volunteers participated in a crossover study fatiguing and control protocol of 60 isometric plantar flexions divided into blocks 1 and 2 of 30 contractions each. Contractions were self-started every ~20- s and RP was measured. Fatiguing contractions (30 + 30) started with 4-s at 50%MVC and ended in 3- s maximal contraction, while control contraction lasted 7-s at 10%MVC. There was a 5-min break be- tween blocks. Cortical and peripheral voluntary activation level (CVAL and PVAL, respectively), cortical silent period (SP), and rating of perceived exertion (RPE) was measured before Block1 (PRE) and between and after Block1 (POST1) and 2 (POST2). Recruitment curve was measured with transcranial magnetic stimulation (TMS) only at PRE and POST2.

The fatiguing protocol resulted in a significant decrease in MVC torque from PRE (291±41Nm), to POST1 (211±37Nm) and POST2 (200±36Nm). There was a significantly larger occurrence of RPs with positive slope (measured as a difference in number of positively and negatively categorized RPs) during fatiguing contractions (Block1 5.0±12.9 and Block2 2.0±6.2) and significantly larger amount of negative RPs during control contractions (Block1 -5.5±6.2 and Block2 -6.0±3.8). RP amplitude showed a significant effect of time starting 1.5-s before electromyographic (EMG) activity of the soleus muscle (SOL). Negative RPs amplitude got more negative during control and positive RPs got more positive during fatigue closer to EMG onset. During fatigue a significant negative correlation (r=-0.97, p=0.0063, n=5) was found between decrease in positive RP2 amplitude from Block1 to Block2 and decrease in torque from PRE to POST2.

During fatigue CVAL (PRE 91±5% to POST2 80±14%), PVAL (PRE 99±2% to POST1 89±5% and PRE to POST2 93±5%), cortical SP (PRE 0.144±0.011-s to POST1 0.132±0.012-s and PRE to POST2 0.134±0.011-s) were significantly reduced while RPE was significantly increased (PRE 1.2±2.3 to POST1 6.7±2.2 and PRE to POST2 8.4±2.0). Recruitment curve during 20%MVC showed a non-significant increasing trend in both conditions.

In conclusion, fatiguing intermittent maximal isometric plantar flexion exercise modulated the distribution of slope-dependent RPs concomitant with a decrease in MVC torque, which indicates suboptimal decreased excitatory state of M1 cortex neural circuits during movement ignition in the higher proportion of the contractions.